It's a tough timeline, but hey, it's home

Megszületik Peter Benjamin Parker, Mary és Richard egyetlen gyermeke. Középső nevét nagybátyja után kapja, Richard állítása szerint ugyanis testvére iránymutatása nélkül sosem találkozott volna élete szerelmével. A középosztálybeli fiatal házaspárról senki sem sejti, hogy valójában kormányügynökök.

A Biotechnológiai Erőnövelő Program szemmel tartása során Richard és Mary tanúi lehetnek Dr. Robert Bruce Banner legelső transzformációjának. Hulk tombolása az ügynökök életébe kerül, Petert így a nagyszülők, Ben és May fogadják be. Ők úgy tudják, a szülők repülőgép-szerencsétlenség áldozataivá váltak, mikor hazafelé tartottak egy tudományos konferenciáról.

Ben elviszi Vasemberért rajongó unokaöccsét a Stark Világkiállításra, ahol azonban elszakadnak egymástól a Hammer-gépek támadása során. Az egyik robot célba veszi Petert az általa viselt maszk miatt, ám példaképének közbelépése megmenti a félelem nélkül helytálló ifjút.

A Midtown Természettudományi és Műszaki Gimnázium tanulmányi kirándulást szervez diákjai számára az Empire State Egyetem állatvilági kiállítására. Egy pók, melyet korábban befecskendeztek a szuperkatona szérum rekreált változatával, majd radioaktív sugarakkal bombáztak, kiszökik a tárolójából és megmarja a csoporttól elszakadó Petert.

Miközben embereknek segít kimenekülni egy égő épületből, Ben tragikus módon életét veszti. A férfi önzetlenségéről példát véve Peter megfogadja, hogy újdonsült képességeit ezentúl mások megóvására fogja felhasználni.

Tony Stark felkeresi Queens önjelölt védelmezőjét, hogy besorozza saját térfelére a Sokovia Egyezmény nyomán két frakcióra szakadt Bosszúállók konfliktusában. Peter olyanokkal találja szemben magát berlini kalandja során, mint Sólyom, a Tél Katonája, Hangya, Sólyomszem és Amerika Kapitány.

Peter a fővárosba utazik osztálytársaival, hogy megállíthasson egy chitauri technológiával kereskedő bűnszervezetet. Noha ez a próbálkozása kudarcba fullad, a Washington-emlékműnél bajba jutott akademikus tízpróbacsoport tagjait sikerül megmentenie. 

Pókember az őszi bál estéjén rendőrkézre juttatja Rengetőt, illetve a fegyverkereskedő csoport vezetőjét, Keselyűt, mielőtt a férfi ellophatná a Bosszúállók felszerelését. Peter ezzel véget vet Adrian Toomes négy éve tartó illegális üzelmeinek.

A Fekete Rend érkezésekor Pókember csatlakozik az Időkövet őrző Doktor Strange és Vasember párosához. Végül mentorával és a Legfőbb Varázslóval együtt az űrben köt ki, majd a Q-hajó elfoglalását követően Thanos szülőbolygója felé repül.

A Végtelen Köveket birtokló Őrült Titán csettintése végigsöpör a világon. A későbbiekben Pittyenésként emlegetett esemény során a populáció ötven százaléka egyik pillanatról a másikra elporlad. Unokaöccse mellett May, illetve Peter osztálytársai közül is többen erre a sorsra jutnak, így például Michelle Jones, Ned Leeds, Betty Brant, Flash Thompson, és Cindy Moon.

Hulk csettintésének köszönhetően az öt évvel korábban eltűntek egytől-egyig visszatérnek. Pókember az "ébredését" követő percekben csatlakozik a Föld védelmében felsorakozó hősök táborához a végső ütközetben, mely Tony Stark önfeláldozásával zárul.

Peter osztálytársaival tart Európába a Midtown által szervezett tanulmányi körúton, hogy elterelhesse gondolatait Vasember haláláról. Velencében egy új szuperhőssbe botlik, aki Nick Fury, Maria Hill, és Dmitri Smerdyakov segítségével a kozmikus Elementálok megfékezésén fáradozik, melyben a csapat Pókember segítségét kéri.

Quentin Beck életét veszti a London ellen irányuló támadása során, Pókember pedig visszaszerzi tőle az E.D.I.T.H. névre hallgató Stark védelmi rendszert és leállítja a harci drónokat.

Napvilágot lát Mysterio meghamisított felvétele a londoni csatáról, melyben azt állítja, Pókember felelős a drónok támadásáért, majd felfedi a new yorki falmászó személyazonosságát a világ előtt. Bűnösségének egyik legnagyobb híresztelőjévé a J. Jonah Jameson vezette Hírharsona válik.

Miután a Kárelhárítási Hivatal nyomozást indít a gyilkossággal vádolt szuperhős ellen, Parkerék védőügyvédje, Matt Murdock informálja Petert arról, hogy jogi szempontból nincs mitől tartania. Ugyanakkor az ördögien jó ügyvéd felhívja a figyelmét arra, hogy az uralkodó közhangulat még hatással lesz az életére.  

Peter ellátogat a Szentélybe, ahol Doktor Strange segítségét kéri a Mysterio által okozott kár helyrehozásában. Stephenvarázslata a fiú állandó változtatásai miatt elszabadul és felszakítja a multiverzum szövetét. Több látogató is átjut más világokból az 199999-es univerzumba.

Zöld Manó halálosan megsebesíti May Parkert. Utolsó pillanataiban a nő biztosítja unokaöccsét arról, hogy helyesen cselekszik mások segítésével, hiszen a fiú ereje nagy felelősséggel jár. Ezen szavak örökre meghatározzák a bűntudat terhét hordozó szuperhőst.

Két variánsa és Otto Octavius segítségével Pókember sikeresen meggyógyítja Elektrót, Homokembert, Gyíkot és Zöld Manót. Annak érdekében, hogy a multiverzum repedéseit kijavítsák, Doktor Strange kitörli a világ emlékezetéből Peter Parker létezését, hazaküldve ezzel a látogatókat saját világaikba.

Dr. Miles Warren, az Empire State Egyetem genetikai kutatója önhibájából egy humanoid, kutyaszerű hibriddé változtatja magát. Pókember legyőzi Sakált, mielőtt árthatna Dr. Mariah Crawfordnak és kifejleszt egy ellenanyagot az állapotának visszafordításához.